rentradВестник рентгенологии и радиологииJournal of radiology and nuclear medicine0042-46762619-0478Limited Liability Company "LUCHEVAYA DIAGNOSTIKA", Russian Association of Radiologists10.20862/0042-4676-2019-100-6-321-334rentrad-513Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHДиффузионно-взвешенная магнитно-резонансная томография всего тела и позитронная эмиссионная томография, комбинированная с компьютерной томографией, при стадировании лимфомWhole-Body Diffusion-Weighted Magnetic Resonance Imaging and Positron Emission Tomography Combined with Computed Tomography in the Staging of Lymphomashttps://orcid.org/0000-0002-0010-8324ХоружикС. А.KharuzhykS. A.

Хоружик Сергей Анатольевич, к. м. н., доцент, врач МРТ

агрогородок Лесной, Минский район, 223040

Siarhei A. Kharuzhyk, Cand. Med. Sc., Associate Professor, Radiologist

agro-town Lesnoy, Minsk District, 223040

skharuzhyk@nld.byЖавридЭ. А.ZhavridE. A.

Жаврид Эдвард Антонович, д. м. н., профессор, гл. науч. сотр.

агрогородок Лесной, Минский район, 223040

Edvard A. Zhavrid, Dr. Med. Sc., Professor, Chief Researcher

agro-town Lesnoy, Minsk District, 223040

ДзюбанА. В.DzyubanA. V.

Дзюбан Андрей Валентинович, врач-рентгенолог

агрогородок Лесной, Минский район, 223040

Andrey V. Dzyuban, Radiologist

agro-town Lesnoy, Minsk District, 223040

ПоддубныйК. В.PoddubnyyK. V.

Поддубный Кирилл Витальевич, врач-рентгенолог

агрогородок Лесной, Минский район, 223040

Kirill V. Poddubnyy, Radiologist

agro-town Lesnoy, Minsk District, 223040

СуколинскаяЕ. В.SukolinskayaE. V.

Суколинская Елена Владимировна, к. м. н., вед. науч. сотр.

агрогородок Лесной, Минский район, 223040

Elena V. Sukolinskaya, Cand. Med. Sc., Leading Researcher

agro-town Lesnoy, Minsk District, 223040

КаленикО. А.KalenikO. A.

Каленик Ольга Александровна, к. м. н., науч. сотр.

агрогородок Лесной, Минский район, 223040

Olga A. Kalenik, Cand. Med. Sc., Researcher

agro-town Lesnoy, Minsk District, 223040

ГУ «Республиканский научно-практический центр онкологии и медицинской радиологии им. Н.Н. Александрова»БеларусьN.N. Alexandrov National Cancer Center of BelarusBelarus2019250120201006321334Copyright © Хоружик С.А., Жаврид Э.А., Дзюбан А.В., Поддубный К.В., Суколинская Е.В., Каленик О.А., 20202020Хоружик С.А., Жаврид Э.А., Дзюбан А.В., Поддубный К.В., Суколинская Е.В., Каленик О.А.Kharuzhyk S.A., Zhavrid E.A., Dzyuban A.V., Poddubnyy K.V., Sukolinskaya E.V., Kalenik O.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.russianradiology.ru/jour/article/view/513

Цель исследования – сравнить диагностическую эффективность магнитно-резонансной томографии с диффузионно-взвешенным исследованием (МРТ-ДВИ) всего тела и позитронной эмиссионной томографии, комбинированной с компьютерной томографией (ПЭТ/КТ), при стадировании лимфом.

Материал и методы

Материал и методы. В проспективное исследование включены 92 взрослых пациента с лимфомой Ходжкина или неходжкинской лимфомой. До начала лечения всем пациентам выполняли МРТ-ДВИ и ПЭТ/КТ всего тела. Сравнили эффективность методов при диагностике поражения лимфоузлов (ЛУ), органов и установлении стадии лимфомы.

Результаты

Результаты. Чувствительность, специфичность, точность МРТ-ДВИ при диагностике поражения увеличенных ЛУ составили 98,2, 99,9 и 99,3% соответственно, ПЭТ/КТ – 99,4, 100,0 и 99,8% соответственно. По данным ROC-анализа, эффективность этих методов при диагностике поражения увеличенных ЛУ не отличается (p>0,06). Чувствительность МРТ-ДВИ и ПЭТ/КТ при диагностике поражения неувеличенных ЛУ составила 77,8 и 88,1% соответственно (p<0,001). Чувствительность, специфичность и точность МРТ-ДВИ при диагностике поражения легких составили 73,3, 98,7 и 94,6%, ПЭТ/КТ – 86,7, 98,7 и 96,7% соответственно, селезенки – 54,8, 98,3 и 83,3%, 100,0, 100,0 и 100,0% соответственно, костного мозга (КМ) – 87,1, 96,4 и 93,0%, 64,5, 87,3 и 79,1% соответственно, всех органов – 72,9, 98,1 и 91,4%, 80,0, 96,6 и 92,2% соответственно. По данным ROC-анализа, эффективность этих методов при диагностике поражения легких не отличается (р>0,3), селезенки – выше при ПЭТ/КТ (р<0,0001), КМ – выше при МРТ-ДВИ (р<0,0008), всех органов – не отличается (р>0,35). При МРТ-ДВИ и ПЭТ/КТ установлена верная стадия лимфомы уодинакового числа пациентов (86%). Новый алгоритм стадирования лимфомы, включающий проведение МРТ-ДВИ всего тела всем пациентам, ПЭТ/КТ и биопсии КМ по установленным показаниям, позволил определить верную стадию лимфомы у 95% пациентов.

Заключение

Заключение. При стадировании лимфомы МРТ-ДВИ всего тела по эффективности сопоставима с ПЭТ/КТ. Новый алгоритм стадирования лимфомы на основе МРТ-ДВИ всего тела превосходит ПЭТ/КТ и ПЭТ/КТ с биопсией КМ.

Objective – to compare the diagnostic efficiency of whole-body diffusion-weighted magnetic resonance imaging (DW-MRI) and positron emission tomography combined with computed tomography (PET/CT) in the staging of lymphomas.

Material and methods

Material and methods. The prospective study enrolled 92 adult patients with Hodgkin's lymphoma or non-Hodgkin's lymphoma. Before treatment, all the patients underwent whole-body DW-MRI and PET/CT. The techniques were compared for their efficiency in diagnosing damage to lymph nodes (LNs) and organs and in determining the stage of lymphoma.

Results

Results. The sensitivity, specificity, and accuracy of DW-MRI in diagnosing a lesion in the enlarged LNs were 98.2%, 99.9%, and 99.3%, respectively; those of PET/CT were 99.4%, 100.0%, and 99.8%. ROC analysis showed that the efficiency of the techniques in diagnosing a lesion in the enlarged LNs did not differ (p>0.06). The sensitivity of DW-MRI and PET/CT in diagnosing a lesion in the unenlarged LNs was 77.8% and 88.1%, respectively (p<0.001). The sensitivity, specificity, and accuracy of DW-MRI in diagnosing lung damage were 73.3%, 98.7%, 94.6%; those of PET/CT were 86.7%, 98.7%, and 96.7%; those for the spleen were 54.8%, 98.3%, 83.3% and 100.0%, 100.0%, 100.0%; those for bone marrow (BM) were 87.1%, 96.4%, 93.0% and 64.5%, 87.3%, 79.1%,; those for all organs were 72.9%, 98.1%, 91.4% and 80.0%, 96.6%, 92.2%. The ROC analysis indicated that the efficiency of the techniques in diagnosing a lesion in the lung did not differ (p>0.3), that of PET/CT for the spleen was higher (p <0.0001); that of DW-MRI for BM was higher (p<0.0008); that for all organs did not differ (p>0.35). DW-MRI and PET/CT could determine the correct stage of lymphoma in the same number of patients (86%). The new lymphoma staging algorithm involving whole-body DW-MRI in all patients, PET/CT, and BM biopsies according to the established indications made it possible to determine the correct stage of lymphoma in 95% of patients.

Conclusion

Conclusion. Whole-body DW-MRI has comparable efficiency to PET/CT in the staging of lymphoma. The new lymphoma staging algorithm based on whole-body DW-MRI is superior to PET/CT and PET/CT with BM biopsy.

лимфома Ходжкинанеходжкинская лимфомадиффузионно-взвешенная магнитнорезонансная томографияпозитронная эмиссионная томографиярентгеновская компьютерная томографиястадированиеHodgkin's lymphomanon-Hodgkin's lymphomadiffusion-weighted magnetic resonance imagingpositron emission tomographyX-ray computed tomographystagingИсследование выполнено в рамках задания 02.09 Государственной научно-технической программы «Новые методы оказания медицинской помощи».The study was performed as part of task 02.09 of the State Scientific and Technical Program «New Methods of Providing Medical Care».ReferencesCheson B.D., Fisher R.I., Barrington S.F., Cavalli F., Schwartz L.H., Zucca E. et al. Recommendations for initial evaluation, staging, and response assessment of Hodgkin and non-Hodgkin lymphoma: The Lugano Classification. J. Clin. Oncol. 2014; 32 (27): 3059–68. DOI: 10.1200/JCO.2013.54.8800Cheson B.D., Fisher R.I., Barrington S.F., Cavalli F., Schwartz L.H., Zucca E. et al. Recommendations for initial evaluation, staging, and response assessment of Hodgkin and non-Hodgkin lymphoma: The Lugano Classification. J. Clin. Oncol. 2014; 32 (27): 3059–68. DOI: 10.1200/JCO.2013.54.8800Barrington S.F., Mikhaeel N.G., Kostakoglu L., Meignan M., Hutchings M., Müeller S.P. et al. Role of imaging in the staging and response assessment of lymphoma: consensus of the International Conference on Malignant Lymphomas Imaging Working Group. J. Clin. Oncol. 2014; 32 (27): 3048–58. DOI: 10.1200/JCO.2013.53.5229Barrington S.F., Mikhaeel N.G., Kostakoglu L., Meignan M., Hutchings M., Müeller S.P. et al. Role of imaging in the staging and response assessment of lymphoma: consensus of the International Conference on Malignant Lymphomas Imaging Working Group. J. Clin. Oncol. 2014; 32 (27): 3048–58. DOI: 10.1200/JCO.2013.53.5229Хоружик С.А. Жаврид Э.А., Сачивко Н.В. Новый алгоритм стадирования лимфомы на основе диффузионно-взвешенной магнитно-резонансной томографии всего тела. Вестник Национальной aкадемии навук Беларуси. Серия медицинские науки. 2018; 15 (2): 179–98. DOI: 10.29235/ 1814-6023-2018-15-2-179-198Kharuzhyk S.A., Zhavrid E.A., Sachivko N.V. New algorithm for lymphoma staging based on whole body diffusionweighted magnetic resonance imaging. Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus, Series of Medical Sciences. 2018; 15 (2): 179–98 (in Russ.). DOI: 10.29235/ 1814-6023-2018-15-2-179-198Хоружик С.А. Может ли магнитно-резонансная томография всего тела заменить рентгеновскую компьютерную томографию, остеосцинтиграфию и биопсию при диагностике поражения костного мозга у пациентов с лимфомой? Сравнение диагностической и экономической эффективности. Вестник Витебского государственного медицинского университета. 2017; 16 (1): 59–70. DOI: 10.22263/2312-4156.2017.1.59Kharuzhyk S.A. Can whole body magnetic resonance imaging replace X-ray computed tomography, bone scan and biopsy in the diagnosis of bone marrow involvement in patients with lymphoma? Comparison of their diagnostic and economic effectiveness. Vestnik of Vitebsk State Medical University. 2017; 16 (1): 59–70 (in Russ.). DOI: 10.22263/ 2312-4156.2017.1.59Хоружик С.А., Жаврид Э.А. Оптимизация магнитно-резонансно-томографических критериев поражения костного мозга при лимфомах. Украинский радиологический журнал. 2017; 25 (1): 5–12.Kharuzhyk S.A., Zhavrid E.A. Optimization of magnetic resonance tomographic criteria of bone marrow involvement in lymphomas. Ukrainian Journal of Radiology. 2017; 25 (1): 5–12 (in Russ.).Хоружик С.А., Жаврид Э.А., Сачивко Н.В., Портасова Н.П., Карман Е.И., Карман А.В. Сравнение возможностей диффузионно-взвешенной магнитно-резонансной томографии всего тела и рентгеновской компьютерной томографии при стадировании лимфом. Онкологический журнал. 2015; 9 (1): 43–8.Kharuzhyk S.A., Zhavrid E.A., Sachivko N.V., Portasova N.P., Karman E.I., Karman A.V. Possibilities of whole-body diffusion-weighted magnetic resonance imaging compared to X-ray computed tomography in staging lymphoma. Oncological Journal. 2015; 9 (1): 43–8 (in Russ.).Kwee T.C., Vermoolen M.A., Akkerman E.A., Kersten M.J., Fijnheer R., Ludwig I. et al. Whole-body MRI, including diffusion-weighted imaging, for staging lymphoma: comparison with CT in a prospective multicenter study. J. Magn. Reson. Imaging. 2014; 40 (1): 26–36. DOI: 10.1002/jmri.24356Kwee T.C., Vermoolen M.A., Akkerman E.A., Kersten M.J., Fijnheer R., Ludwig I. et al. Whole-body MRI, including diffusion-weighted imaging, for staging lymphoma: comparison with CT in a prospective multicenter study. J. Magn. Reson. Imaging. 2014; 40 (1): 26–36. DOI: 10.1002/jmri.24356Lin C., Luciani A., Itti E., El-Gnaoui T., Vignaud A., Beaussart P. et al. Whole-body diffusion-weighted magnetic resonance imaging with apparent diffusion coefficient mapping for staging patients with diffuse large B-cell lymphoma. Eur. Radiol. 2010; 20 (8): 2027–38. DOI: 10.1007/s00330-010-1758-yLin C., Luciani A., Itti E., El-Gnaoui T., Vignaud A., Beaussart P. et al. Whole-body diffusion-weighted magnetic resonance imaging with apparent diffusion coefficient mapping for staging patients with diffuse large B-cell lymphoma. Eur. Radiol. 2010; 20 (8): 2027–38. DOI: 10.1007/s00330-010-1758-yAlbano D., Patti C., La Grutta L., Agnello F., Grassedonio E., Mulè A. et al. Comparison between whole-body MRI with diffusion-weighted imaging and PET/CT in staging newly diagnosed FDG-avid lymphomas. Eur. J. Radiol. 2016; 85 (2): 313–8. DOI: 10.1016/j.ejrad.2015.12.006Albano D., Patti C., La Grutta L., Agnello F., Grassedonio E., Mulè A. et al. Comparison between whole-body MRI with diffusion-weighted imaging and PET/CT in staging newly diagnosed FDG-avid lymphomas. Eur. J. Radiol. 2016; 85 (2): 313–8. DOI: 10.1016/j.ejrad.2015.12.006Abdulqadhr G., Molin D., Aström G., Suurküla M., Johansson L., Hagberg H. et al. Whole-body diffusion-weighted imaging compared with FDG-PET/CT in staging of lymphoma patients. Acta Radiol.2011; 52 (2): 173–80. DOI: 10.1258/ar.2010.100246Abdulqadhr G., Molin D., Aström G., Suurküla M., Johansson L., Hagberg H. et al. Whole-body diffusion-weighted imaging compared with FDG-PET/CT in staging of lymphoma patients. Acta Radiol.2011; 52 (2): 173–80. DOI: 10.1258/ar.2010.100246Latifoltojar A., Punwani S., Lopes A., Humphries P.D., Klusmann M., Menezes L.J. et al. Whole-body MRI for staging andinterim response monitoring in paediatric and adolescent Hodgkin's lymphoma: a comparison with multi-modality reference standard including 18F-FDG-PET-CT. Eur. Radiol. 2019; 29 (1): 202–12. DOI: 10.1007/s00330-018-5445-8Latifoltojar A., Punwani S., Lopes A., Humphries P.D., Klusmann M., Menezes L.J. et al. Whole-body MRI for staging andinterim response monitoring in paediatric and adolescent Hodgkin's lymphoma: a comparison with multi-modality reference standard including 18F-FDG-PET-CT. Eur. Radiol. 2019; 29 (1): 202–12. DOI: 10.1007/s00330-018-5445-8Pakos E.E., Fotopoulos A.D., Ioannidis J.P. 18F-FDG PET for evaluation of bone marrow infiltration in staging of lymphoma: a meta-analysis. J. Nucl. Med.2005; 46 (6): 958–63.Pakos E.E., Fotopoulos A.D., Ioannidis J.P. 18F-FDG PET for evaluation of bone marrow infiltration in staging of lymphoma: a meta-analysis. J. Nucl. Med.2005; 46 (6): 958–63.Adams H.J., Kwee T.C., de Keizer B., Fijnheer R., de Klerk J.M., Nievelstein R.A. FDG PET/CT for the detection of bone marrow involvement in diffuse large B-cell lymphoma: systematic review and meta-analysis. Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2014; 41 (3): 565–74. DOI: 10.1007/s00259-013-2623-4Adams H.J., Kwee T.C., de Keizer B., Fijnheer R., de Klerk J.M., Nievelstein R.A. FDG PET/CT for the detection of bone marrow involvement in diffuse large B-cell lymphoma: systematic review and meta-analysis. Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2014; 41 (3): 565–74. DOI: 10.1007/s00259-013-2623-4Adams H.J., Kwee T.C., de Keizer B., Fijnheer R., de Klerk J.M., Littooij A.S. et al. Systematic review and meta-analysis on the diagnostic performance of FDG-PET/CT in detecting bone marrow involvement in newly diagnosed Hodgkin lymphoma: is bone marrow biopsy still necessary? Ann. Oncol. 2014; 25 (5): 921–7. DOI: 10.1093/annonc/mdt533Adams H.J., Kwee T.C., de Keizer B., Fijnheer R., de Klerk J.M., Littooij A.S. et al. Systematic review and meta-analysis on the diagnostic performance of FDG-PET/CT in detecting bone marrow involvement in newly diagnosed Hodgkin lymphoma: is bone marrow biopsy still necessary? Ann. Oncol. 2014; 25 (5): 921–7. DOI: 10.1093/annonc/mdt533Hosein P.J., Pastorini V.H., Paes F.M., Eber D., Chapman J.R., Serafini A.N. et al. Utility of positron emission tomography scans in mantle cell lymphoma. Am. J. Hematol. 2011; 86 (10): 841–5. DOI: 10.1002/ajh.22126Hosein P.J., Pastorini V.H., Paes F.M., Eber D., Chapman J.R., Serafini A.N. et al. Utility of positron emission tomography scans in mantle cell lymphoma. Am. J. Hematol. 2011; 86 (10): 841–5. DOI: 10.1002/ajh.22126Hoane B.R., Shields A.F., Porter B.A., Shulman H.M. Detection of lymphomatous bone marrow involvement with magnetic resonance imaging. Blood. 1991; 78 (3): 728–38.Hoane B.R., Shields A.F., Porter B.A., Shulman H.M. Detection of lymphomatous bone marrow involvement with magnetic resonance imaging. Blood. 1991; 78 (3): 728–38.Adams H.J., Kwee T.C., Vermoolen M.A., de Keizer B., de Klerk J.M., Adam J.A. et al. Whole-body MRI for the detection of bone marrow involvement in lymphoma: prospective studyin 116 patients and comparison with FDG-PET. Eur. Radiol. 2013; 23 (8): 2271–8. DOI: 10.1007/s00330-013-2835-9Adams H.J., Kwee T.C., Vermoolen M.A., de Keizer B., de Klerk J.M., Adam J.A. et al. Whole-body MRI for the detection of bone marrow involvement in lymphoma: prospective studyin 116 patients and comparison with FDG-PET. Eur. Radiol. 2013; 23 (8): 2271–8. DOI: 10.1007/s00330-013-2835-9Хоружик С.А., Жаврид Э.А., Сачивко Н.В. Диагностическая эффективность диффузионно-взвешенной магнитно-резонансной томографии всего тела при очаговом и диффузном поражении костного мозга у пациентов с лимфомой. Медицинская визуализация. 2017; 21 (5): 66–81. DOI: 10.24835/1607-0763-2017-5-66-81Kharuzhyk S.A., Zhavrid E.A., Sachivko N.V. Diagnostic effectiveness of whole body diffusion-weighted magnetic resonance imaging in focal and diffuse bone marrow involvement in patients with lymphoma. Medical Visualization. 2017; 21 (5): 66–81 (in Russ.). DOI: 10.24835/1607-07632017-5-66-81El-Galaly T.C., d'Amore F., Mylam K.J., de Nully Brown P., Bøgsted M., Bukh A. et al. Routine bone marrow biopsy has little or no therapeutic consequence for positron emission tomography/computed tomography-staged treatment-naive patients with Hodgkin lymphoma. J. Clin. Oncol. 2012; 30 (36): 4508–14. DOI: 10.1200/JCO.2012.42.4036El-Galaly T.C., d'Amore F., Mylam K.J., de Nully Brown P., Bøgsted M., Bukh A. et al. Routine bone marrow biopsy has little or no therapeutic consequence for positron emission tomography/computed tomography-staged treatment-naive patients with Hodgkin lymphoma. J. Clin. Oncol. 2012; 30 (36): 4508–14. DOI: 10.1200/JCO.2012.42.4036El Khouli R.H., Macura K.J., Barker P.B., Habba M.R., Jacobs M.A., Bluemke D.A. Relationship of temporal resolution to diagnostic performance for dynamic contrast enhanced MRI of the breast. J. Magn. Reson. Imaging. 2009; 30 (5): 999–1004. DOI: 10.1002/jmri.21947El Khouli R.H., Macura K.J., Barker P.B., Habba M.R., Jacobs M.A., Bluemke D.A. Relationship of temporal resolution to diagnostic performance for dynamic contrast enhanced MRI of the breast. J. Magn. Reson. Imaging. 2009; 30 (5): 999–1004. DOI: 10.1002/jmri.21947Crewson P.E. Reader agreement studies. Am. J. Roentgenol. 2005; 184 (5): 1391–7.Crewson P.E. Reader agreement studies. Am. J. Roentgenol. 2005; 184 (5): 1391–7.Mayerhoefer M.E., Karanikas G., Kletter K., Prosch H., Kiesewetter B., Skrabs C. et al. Evaluation of diffusionweighted MRI for pretherapeutic assessment and staging of lymphoma: results of a prospective study in 140 patients. Clin. Cancer Res. 2014; 20 (11): 2984–93. DOI: 10.1158/ 1078-0432.CCR-13-3355Mayerhoefer M.E., Karanikas G., Kletter K., Prosch H., Kiesewetter B., Skrabs C. et al. Evaluation of diffusionweighted MRI for pretherapeutic assessment and staging of lymphoma: results of a prospective study in 140 patients. Clin. Cancer Res. 2014; 20 (11): 2984–93. DOI: 10.1158/ 1078-0432.CCR-13-3355Rutherford S.C., Andemariam B., Philips S.M., Elstrom R.L., Chadburn A., Furman R.R. et al. FDG-PET in prediction of splenectomy findings in patients with known or suspected lymphoma. Leuk. Lymphoma. 2008; 49 (4): 719–26. DOI: 10.1080/10428190801927387Rutherford S.C., Andemariam B., Philips S.M., Elstrom R.L., Chadburn A., Furman R.R. et al. FDG-PET in prediction of splenectomy findings in patients with known or suspected lymphoma. Leuk. Lymphoma. 2008; 49 (4): 719–26. DOI: 10.1080/10428190801927387

The authors declare that there are no conflicts of interest present.