rentradВестник рентгенологии и радиологииJournal of radiology and nuclear medicine0042-46762619-0478Limited Liability Company "LUCHEVAYA DIAGNOSTIKA", Russian Association of Radiologists10.20862/0042-4676-2018-99-2-91-100rentrad-331Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHВОЗМОЖНОСТИ МУЛЬТИПАРАМЕТРИЧЕСКОЙ МАГНИТНО-РЕЗОНАНСНОЙ ТОМОГРАФИИ В ПЕРСОНАЛИЗАЦИИ «СПАСИТЕЛЬНОЙ» ЛУЧЕВОЙ ТЕРАПИИ УБОЛЬНЫХ С РЕЦИДИВОМ РАКА ПРЕДСТАТЕЛЬНОЙ ЖЕЛЕЗЫPOSSIBILITIES OF MULTIPARAMETRIC MAGNETIC RESONANCE IMAGING IN THE PERSONALIZATION OF SALVAGE RADIATION THERAPY IN PATIENTS WITH PROSTATE CANCER RECURRENCEhttps://orcid.org/0000-0003-3459-8832КоссовФ. А.KossovF. A.

аспирант.

ул. Баррикадная, 2/1, стр. 1, Москва, 125993.

Postgraduate.

ul. Barrikadnaya, 2/1, stroenie 1, Moscow, 125993.

fil-doc@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3947-1267БулычкинП. В.BulychkinP. V.

к. м. н., врач-онколог, радиотерапевт.

Каширское ш., 23, Москва, 115478.

 

 MD, PhD, Oncologist, Radiation Therapist.

Kashirskoe shosse, 23, Moscow, 115478.

https://orcid.org/0000-0003-3532-8201ОлимовБ. П.OlimovB. P.

аспирант.

ул. Баррикадная, 2/1, стр. 1, Москва, 125993.

Postgraduate.

ul. Barrikadnaya, 2/1, stroenie 1, Moscow, 125993.

https://orcid.org/0000-0001-7534-4818ПановВ. О.PanovV. O.

к. м. н., доцент кафедры рентгенологии и радиологии, вед. науч. сотр. 

ул. Баррикадная, 2/1, стр. 1, Москва, 125993.

MD, PhD, Associate Professor of Radiology Chair, Leading Researcher.

ul. Barrikadnaya, 2/1, stroenie 1, Moscow, 125993.

https://orcid.org/0000-0001-5522-2143ТкачевС. И.TkachevS. I.

д. м. н., профессор, вед. науч. сотр. 

Каширское ш., 23, Москва, 115478.

MD, PhD, DSc, Professor, Leading Researcher.

Kashirskoe shosse, 23, Moscow, 115478.

https://orcid.org/0000-0002-0480-8467БуйденокЮ. В.BuydenokYu. V.

д. м. н., вед. науч. сотр.

Каширское ш., 23, Москва, 115478.

 MD, PhD, DSc, Leading Researcher.

Kashirskoe shosse, 23, Moscow, 115478.

https://orcid.org/0000-0001-6927-7727ШимановскийН. Л.ShimanovskiyN. L.

чл.-корр. РАН, д. м. н., профессор, заведующий кафедрой молекулярной фармакологии ирадиобиологии.

ул. Островитянова, 1, Москва, 117997.

 Corresponding Member of Russian Academy of Sciences, MD, PhD, DSc, Professor, Chief of Chair of Molecular Pharmacology and Radiobiology.

ul. Ostrovityanova, 1, Moscow, 117997.

https://orcid.org/0000-0003-3813-5608ШориковМ. А.ShorikovM. A.

врач-рентгенолог. 

Каширское ш., 23, Москва, 115478.

Radiologist.

Kashirskoe shosse, 23, Moscow, 115478.

https://orcid.org/0000-0003-3931-1431ТюринИ. Е.TyurinI. E.

д. м. н., профессор, заведующий кафедрой рентгенологии и радиологии. 

ул. Баррикадная, 2/1, стр. 1, Москва, 125993.

MD, PhD, DSc, Professor, Chief of Radiology Chair.

ul. Barrikadnaya, 2/1, stroenie 1, Moscow, 125993.

https://orcid.org/0000-0001-7185-7165ДолгушинБ. И.DolgushinB. I.

академик РАН, д. м. н., профессор, руководитель отдела лучевой диагностики и рентгенохирургических методов диагностики и лечения. 

Каширское ш., 23, Москва, 115478.

Academician of Russian Academy of Sciences, MD, PhD, DSc, Professor, Head of Radiology Department.

Kashirskoe shosse, 23, Moscow, 115478.

ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России.РоссияRussian Medical Academy of Continuous Professional Education, Ministry of Health of the Russian Federation.Russian FederationФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава России.РоссияN.N. Blokhin National Medical Research Center of Oncology, Ministry of Health of the Russian Federation.Russian FederationФГБОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова».РоссияPirogov Russian National Research Medical University.Russian Federation20183005201899291100Copyright © Коссов Ф.А., Булычкин П.В., Олимов Б.П., Панов В.О., Ткачев С.И., Буйденок Ю.В., Шимановский Н.Л., Шориков М.А., Тюрин И.Е., Долгушин Б.И., 20182018Коссов Ф.А., Булычкин П.В., Олимов Б.П., Панов В.О., Ткачев С.И., Буйденок Ю.В., Шимановский Н.Л., Шориков М.А., Тюрин И.Е., Долгушин Б.И.Kossov F.A., Bulychkin P.V., Olimov B.P., Panov V.O., Tkachev S.I., Buydenok Y.V., Shimanovskiy N.L., Shorikov M.A., Tyurin I.E., Dolgushin B.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.russianradiology.ru/jour/article/view/331

Цель исследования – оценить возможности мультипараметрической магнитно-резонансной томографии (мпМРТ) в диагностике клинического рецидива (КР) рака предстательной железы (РПЖ) для персонализации «спасительной» лучевой терапии (СЛТ).

Материал и методы

Материал и методы. Вданном проспективном исследовании были проанализированы результаты обследования 89 больных с маркерным рецидивом (ПСА) РПЖ после радикальной простатэктомии, предварительное обследование которых указывало на отсутствие отдаленных метастазов. Мультипараметрическая МРТ малого таза была выполнена как до проведения СЛТ, так испустя 6 мес после нее (сцелью контроля проведенного лечения). Отдельно у44 пациентов были проанализированы данные динамической МРТ с контрастным усилением (ДМРТКУ), входящей в мпМРТ, с внутривенным введением различных МР-контрастных средств (одномолярный гадобутрол, полумолярные гадодиамид и гадоверсетамид).

Результаты

Результаты. Поданным модели множественной линейной регрессии площадь субстрата клинического рецидива статистически достоверно коррелирует суровнем маркера ПСА (R=0,74; p<0,0008) независимо от типа введенного МРКС. Чувствительность мпМРТ в выявлении КР РПЖ составляла 92%, специфичность – 81%, точность – 88%, что оценивалось путем сравнения споказателями уровня ПСА. Применение методики гипофракционирования дозы радиации на область клинического рецидива РПЖ, выявленного при мпМРТ, показало более прогрессивное падение маркера (ПСА) по сравнению со стандартной схемой СЛТ (критерий МакНемарра, p<0,03). Выявлена статистически достоверная зависимость (по критерию Манна–Уитни сp<0,018) изменения сигнала при ДМРТКУ после в/в введения МРКС от площади субстрата КР РПЖ и исходной концентрации вводимых МРКС (1-молярный гадобутрол и 0,5-молярные гадодиамид и гадоверсетамид).

Заключение

Заключение. Мультипараметрическая МРТ имеет высокую чувствительность, специфичность и точность в выявлении субстрата КР РПЖ. Использование МРКС в исходной концентрации 1,0 ммоль (гадобутрол) достоверно повышает надежность выявления локального КР РПЖ, особенно субстрата рецидива достаточно малых и сверхмалых размеров. Применение мпМРТ с использованием МР-контрастных средств в исходной концентрации 1,0 ммоль (гадобутрол) до начала курса СЛТ помогает спланировать зону лучевого воздействия с целью подведения необходимой для полной резорбции рецидивной опухоли высокой тумороцидной дозы радиации на область КР РПЖ более персонализированно.

Objective

Objective. To identify the possibility of multiparametrical magnetic resonance imaging (mpMRI) in the diagnosis of clinical recurrence of prostate cancer, with the aim of optimizing salvage radiation therapy (SLT).

Material and methods

Material and methods. In this prospective study, the results of 89 patients with marker relapse (PSA) of prostate cancer (PCa) after radical prostatectomy was examined. mpMRI of the pelvis was performed before the SLT and 6 months later. Separately, in 44 patients, the data of dynamic contrast enhancement (DCE) with different contrast agents (gadobutrol, gadodiamide and gadoversetamide) were analyzed.

Results

Results. According to the model of multiple linear regression, the area of the substrate of clinical recurrence is statistically significantly correlated with the PSA level (R=0.74, p<0.0008), regardless of the all type of DCE administered. The sensitivity of mpMRI in detection of clinical recurrence of PCa was 92%, specificity 81%, accuracy 88%, which was assessed by comparison with PSA level. The use of the hypofractive radiation dose to the area of clinical recurrence of PCa, detected with mpMRI, showed a more progressive drop of the marker (PSA), compared to the standard SLT scheme (McNemarre test, p<0.03). A statistically significant correlations (by the Mann–Whitney criterion with p<0.018) from the signal change in DCE after the injection of contrast agents (different types) and the substrate area.

Conclusion

Conclusion. mpMRI has high sensitivity, specificity and accuracy to detecting the substrate of the clinical recurrence of PCa. The use of DCE for concentration of 1.0 mmol (gadobutrol) significantly increases the reliability of detecting clinical recurrence of PCa, especially when the substrate is found to small and ultrasmall sizes. The application of DCE with the contrast agents at the concentration of 1.0 mmol (gadobutrol) prior to initiation of SLT course, helps to plan the proposed radiation exposure zone, with the aim of providing the necessary for a complete resorption of the recurrent tumor, a high tumor dose of radiation to the clinical recurrence region. 

рак предстательной железыпростатический специфический антигенлучевая терапиярецидив рака предстательной железымультипараметрическая магнитно-резонансная томографиядинамическая магнитно-резонансная томография с контрастным усилениемгадобутролгадодиамидгадоверсетамидprostate cancerprostatic specific antigenradiation therapyprostate cancer recurrencemultiparametric magnetic resonance imagingdynamic magnetic resonance imaging with contrast enhancementgadobutrolgadodiamidegadoversetamideReferencesBolla M., van Poppel H., Tombal B., Vekemans K., Da Pozzo L., de Reijke T.M. et al. Postoperative radiotherapy after radical prostatectomy for high-risk prostate cancer: long-term results of a randomised controlled trial. Lancet. 2012; 6736 (12): 1–10. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23084481 (дата обращения 23.12.2017).Bolla M., van Poppel H., Tombal B., Vekemans K., Da Pozzo L., de Reijke T.M. et al. Postoperative radiotherapy after radical prostatectomy for high-risk prostate cancer: long-term results of a randomised controlled trial. Lancet. 2012; 6736 (12): 1–10. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23084481 (дата обращения 23.12.2017).Dal Pra A., Panje C., Zilli T., ArnoldW., Brouwer K., Garcia H. etal. Salvage radiotherapy for macroscopic local recurrences after radical prostatectomy: a national survey on patterns of practice. Strahlenther. Onkol. 2017. DOI: 10.1007/s00066-017-1172-3Dal Pra A., Panje C., Zilli T., ArnoldW., Brouwer K., Garcia H. etal. Salvage radiotherapy for macroscopic local recurrences after radical prostatectomy: a national survey on patterns of practice. Strahlenther. Onkol. 2017. DOI: 10.1007/s00066-017-1172-3Ахвердиева Г.И., Панов В.О., Тюрин И.Е., Долгушин Б.И., Матвеев В.Б., Камолов Б.Ш. и др. Мультипараметрическая магнитно-резонансная томография в диагностике локального рецидива рака предстательной железы после радикальной простатэктомии. Онкоуролгия. 2015; 11 (4): 72–80. DOI: 10.17 650/1726-9776-2015-11-4-72-80 [Akhverdieva G.I., Panov V.O., TyurinI.E., Dolgushin B.I., Matveev V.B., Kamolov B.Sh. et al. Multiparametric magnetic resonance tomography in the diagnosis of local recurrence of prostatate cancer after radical prostatectomy. Cancer Urology.2015; 11 (4): 72–80. DOI: 10.17 650/1726-9776-2015-11-472-80 (in Russ.).]Ахвердиева Г.И., Панов В.О., Тюрин И.Е., Долгушин Б.И., Матвеев В.Б., Камолов Б.Ш. и др. Мультипараметрическая магнитно-резонансная томография в диагностике локального рецидива рака предстательной железы после радикальной простатэктомии. Онкоуролгия. 2015; 11 (4): 72–80. DOI: 10.17 650/1726-9776-2015-11-4-72-80 [Akhverdieva G.I., Panov V.O., TyurinI.E., Dolgushin B.I., Matveev V.B., Kamolov B.Sh. et al. Multiparametric magnetic resonance tomography in the diagnosis of local recurrence of prostatate cancer after radical prostatectomy. Cancer Urology.2015; 11 (4): 72–80. DOI: 10.17 650/1726-9776-2015-11-472-80 (in Russ.).]Swanson G.P., Hussey M.A., Tangen C.M., Chin J., Messing E., Canby-Hagino E. et al. Predominant treatment failure in postprostatectomy patients is local: analysis of patterns of treatment failure in SWOG 8794. J. Clin. Oncol. 2007; 25(16): 2225–9.Swanson G.P., Hussey M.A., Tangen C.M., Chin J., Messing E., Canby-Hagino E. et al. Predominant treatment failure in postprostatectomy patients is local: analysis of patterns of treatment failure in SWOG 8794. J. Clin. Oncol. 2007; 25(16): 2225–9.Ткачев С.И., Матвеев В.Б., БулычкинП.В. «Спасительная» лучевая терапия после радикальной простатэктомии с использованием последних достижений в радиационной онкологии. Российский онкологический журнал. 2016; 21 (1): 26–31. DOI: 10.4261/1305-3825.DIR.3605-10.1 [Tkachev S.I., Matveev V.B., BulychkinP.V. Salvage radiation therapy after radical prostatectomy using the latest advances in radiation oncology. Russian Journal of Oncology. 2016; 21 (1): 26–31. DOI: 10.4261/1305-3825.DIR. 3605-10.1 (in Russ.).]Ткачев С.И., Матвеев В.Б., БулычкинП.В. «Спасительная» лучевая терапия после радикальной простатэктомии с использованием последних достижений в радиационной онкологии. Российский онкологический журнал. 2016; 21 (1): 26–31. DOI: 10.4261/1305-3825.DIR.3605-10.1 [Tkachev S.I., Matveev V.B., BulychkinP.V. Salvage radiation therapy after radical prostatectomy using the latest advances in radiation oncology. Russian Journal of Oncology. 2016; 21 (1): 26–31. DOI: 10.4261/1305-3825.DIR. 3605-10.1 (in Russ.).]Song C., Kang H.-C., Kim J.-S., Eom K.-Y., Kim I.A., Chung J.-B. elal. Elective pelvic versus prostate bed-only salvage radiotherapy following radical prostatectomy. Strahlenther. Onkol. 2015; 191(10): 801–9.Song C., Kang H.-C., Kim J.-S., Eom K.-Y., Kim I.A., Chung J.-B. elal. Elective pelvic versus prostate bed-only salvage radiotherapy following radical prostatectomy. Strahlenther. Onkol. 2015; 191(10): 801–9.Bernard J.R., Buskirk S.J., HeckmanM.G., Diehl N.N., Ko S.J., Macdonald O.K. et al. Salvage radiotherapy for rising prostate-specific antigen levels after radical prostatectomy for prostate cancer: dose-response analysis. Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. 2010; 76(3): 735–40.Bernard J.R., Buskirk S.J., HeckmanM.G., Diehl N.N., Ko S.J., Macdonald O.K. et al. Salvage radiotherapy for rising prostate-specific antigen levels after radical prostatectomy for prostate cancer: dose-response analysis. Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. 2010; 76(3): 735–40.Siegmann A., Bottke D., Faehndrich J., Lohm G., Miller K., Bartkowiak D. et al. Dose escalation for patients with decreasing PSA during radiotherapy for elevated PSA after radical prostatectomy improves biochemical progressionfree survival: results of a retrospective study. Strahlenth. Onkol. 2011; 187(8): 467–72.Siegmann A., Bottke D., Faehndrich J., Lohm G., Miller K., Bartkowiak D. et al. Dose escalation for patients with decreasing PSA during radiotherapy for elevated PSA after radical prostatectomy improves biochemical progressionfree survival: results of a retrospective study. Strahlenth. Onkol. 2011; 187(8): 467–72.Amzalag G., Rager O., Tabouret-Viaud C., Wissmeyer M., Sfakianaki E., De PerrotT. et al. Target definition in salvage radiotherapy for recurrent prostate cancer: the role of advanced molecular imaging. Front. Oncol. 2016; 6.Amzalag G., Rager O., Tabouret-Viaud C., Wissmeyer M., Sfakianaki E., De PerrotT. et al. Target definition in salvage radiotherapy for recurrent prostate cancer: the role of advanced molecular imaging. Front. Oncol. 2016; 6.Cirillo S., Petracchini M., Scotti L., Gallo T., Macera A., Bona M.C. etal. Endorectal magnetic resonance imaging at 1.5 Tesla to assess local recurrence following radical prostatectomy using T2-weighted and contrast-enhanced imaging. Eur. Radiol. 2009; 19 (3): 761–9.Cirillo S., Petracchini M., Scotti L., Gallo T., Macera A., Bona M.C. etal. Endorectal magnetic resonance imaging at 1.5 Tesla to assess local recurrence following radical prostatectomy using T2-weighted and contrast-enhanced imaging. Eur. Radiol. 2009; 19 (3): 761–9.Boonsirikamchai P., Kaur H., Kuban D.A., Jackson E., Hou P., ChoiH. Use of maximum slope images generated from dynamic contrast-enhanced MRI to detect locally recurrent prostate carcinoma after prostatectomy: a practical approach. Am. J. Roentgenol. 2012; 198(3).Boonsirikamchai P., Kaur H., Kuban D.A., Jackson E., Hou P., ChoiH. Use of maximum slope images generated from dynamic contrast-enhanced MRI to detect locally recurrent prostate carcinoma after prostatectomy: a practical approach. Am. J. Roentgenol. 2012; 198(3).Wassberg C., Akin O., Vargas H.A., Shukla-Dave A., Zhang J., Hricak H.The incremental value of contrast-enhanced MRI in the detection of biopsy-proven local recurrence of prostate cancer after radical prostatectomy: effect of reader experience. Am. J. Roentgenol. 2012; 199(2): 360–6.Wassberg C., Akin O., Vargas H.A., Shukla-Dave A., Zhang J., Hricak H.The incremental value of contrast-enhanced MRI in the detection of biopsy-proven local recurrence of prostate cancer after radical prostatectomy: effect of reader experience. Am. J. Roentgenol. 2012; 199(2): 360–6.Коссов Ф.А., Черняев В.А., Ахвердиева Г.И., Камолов Б.Ш., Абдулин И.И. Роль и значение мультипараметрической магнитно-резонансной томографии в диагностике рака предстательной железы. Онкоурология. 2017;13 (1): 122–33. DOI: 10.17 650/ 1726-9776-2017-13-1-122-133 [Kossov F.A., Chernyaev V.A., Akhverdieva G.I., Kamolov B.Sh., Abdulin I.I. Role and significance of multiparametric magnetic resonance imaging in the diagnosis of prostate cancer. Cancer Urology. 2017; 13 (1): 122–33. DOI: 10.17 650/1726-9776-2017-13-1-122-133 (in Russ.).]Коссов Ф.А., Черняев В.А., Ахвердиева Г.И., Камолов Б.Ш., Абдулин И.И. Роль и значение мультипараметрической магнитно-резонансной томографии в диагностике рака предстательной железы. Онкоурология. 2017;13 (1): 122–33. DOI: 10.17 650/ 1726-9776-2017-13-1-122-133 [Kossov F.A., Chernyaev V.A., Akhverdieva G.I., Kamolov B.Sh., Abdulin I.I. Role and significance of multiparametric magnetic resonance imaging in the diagnosis of prostate cancer. Cancer Urology. 2017; 13 (1): 122–33. DOI: 10.17 650/1726-9776-2017-13-1-122-133 (in Russ.).]Röthke M., Blondin D., SchlemmerH.-P., Franiel T. PI-RADS classification: structured reporting for MRI of the prostate. Rofo. 2013; 185 (3): 253–61. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23404430 (дата обращения: 23.12.2017).Röthke M., Blondin D., SchlemmerH.-P., Franiel T. PI-RADS classification: structured reporting for MRI of the prostate. Rofo. 2013; 185 (3): 253–61. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/23404430 (дата обращения: 23.12.2017).Kitajima K., Murphy R.C., Nathan M.A., Froemming A.T., HagenC.E., Takahashi N. et al. Detection of recurrent prostate cancer after radical prostatectomy: comparison of 11CCholine PET/CT with pelvic multiparametric MR imaging with endorectal coil. J. Nucl. Med.2014; 55 (2): 223–32.Kitajima K., Murphy R.C., Nathan M.A., Froemming A.T., HagenC.E., Takahashi N. et al. Detection of recurrent prostate cancer after radical prostatectomy: comparison of 11CCholine PET/CT with pelvic multiparametric MR imaging with endorectal coil. J. Nucl. Med.2014; 55 (2): 223–32.Ахвердиева Г.И., Санай Э.Б., Панов В.О., Тюрин И.Е., Матвеев В.Б., Шимановский Н.Л. Роль искусственного контрастирования при МРТ-диагностике рака предстательной железы (обзор литературы). Медицинская визуализация. 2012; 1: 92–101. [Akhverdieva G.I., Sanay E.B., Panov V.O., Tyurin I.E., Matveev V.B., Shimanovskiy N.L. Contrast enhancement in MRI diagnostics of prostate cancer. Literature review. Medical Visualization. 2012; 1: 92–101 (in Russ.).]Ахвердиева Г.И., Санай Э.Б., Панов В.О., Тюрин И.Е., Матвеев В.Б., Шимановский Н.Л. Роль искусственного контрастирования при МРТ-диагностике рака предстательной железы (обзор литературы). Медицинская визуализация. 2012; 1: 92–101. [Akhverdieva G.I., Sanay E.B., Panov V.O., Tyurin I.E., Matveev V.B., Shimanovskiy N.L. Contrast enhancement in MRI diagnostics of prostate cancer. Literature review. Medical Visualization. 2012; 1: 92–101 (in Russ.).]Трофимова Т.Н., ШимановскийН.Л. Новые возможности улучшения дифференциальной диагностики инсульта и опухолей головного мозга с помощью МРТ с контрастным усилением гадовистом. Лучевая диагностика и терапия. 2016; 2: 93–109. DOI: 10.22328/2079-5343-2016-2-93-109 [Trofimova T.N., Shimanovskiy N.L. New opportunities to improve differential diagnosis of stroke and brain tumors with MRI with contrast enhancement of gadovist. Diagnostic Radiology and Radiotherapy. 2016; 2: 93–109. DOI: 10.22328/2079-5343-2016-2-93-109 (in Russ.).]Трофимова Т.Н., ШимановскийН.Л. Новые возможности улучшения дифференциальной диагностики инсульта и опухолей головного мозга с помощью МРТ с контрастным усилением гадовистом. Лучевая диагностика и терапия. 2016; 2: 93–109. DOI: 10.22328/2079-5343-2016-2-93-109 [Trofimova T.N., Shimanovskiy N.L. New opportunities to improve differential diagnosis of stroke and brain tumors with MRI with contrast enhancement of gadovist. Diagnostic Radiology and Radiotherapy. 2016; 2: 93–109. DOI: 10.22328/2079-5343-2016-2-93-109 (in Russ.).]Шимановский Н.Л., Наполов Ю.К. Применение магнитно-резонансной визуализации с контрастным усилением для диагностики заболеваний мочевыделительной системы. I. Диагностика морфологических и функциональных нарушений. Магнитнорезонансная ангиография почек. Урология. 2006; 6: 93–5. [ShimanovskyN.L., Napolov Yu.K. MRI visualization with contrast magnification for diagnosis of urinary diseases. I. Diagnosis of morphological and functional disorders. MR angiography of the kidneys. Urologia. 2006; 6: 93–5 (in Russ.).]Шимановский Н.Л., Наполов Ю.К. Применение магнитно-резонансной визуализации с контрастным усилением для диагностики заболеваний мочевыделительной системы. I. Диагностика морфологических и функциональных нарушений. Магнитнорезонансная ангиография почек. Урология. 2006; 6: 93–5. [ShimanovskyN.L., Napolov Yu.K. MRI visualization with contrast magnification for diagnosis of urinary diseases. I. Diagnosis of morphological and functional disorders. MR angiography of the kidneys. Urologia. 2006; 6: 93–5 (in Russ.).]Харламов В.Г., Кулаков В.Н., Липенгольц А.А., Шимановский Н.Л. Стабильность гадолинийсодержащих магнитно-резонансных контрастных средств в присутствии ионов цинка и кальция в различных средах. Вестник Российского государственного медицинского университета. 2016; 1: 73–8. [Kharlamov V.G., Kulakov V.N., Lipengol’ts A.A., Shimanovskii N.L. Stability of gadolinium-containing magnetic resonance contrast agents in the presence of zinc and calcium ions in various media. Bulletin of Russian State Medical University. 2016; 1: 73–8 (in Russ.).]Харламов В.Г., Кулаков В.Н., Липенгольц А.А., Шимановский Н.Л. Стабильность гадолинийсодержащих магнитно-резонансных контрастных средств в присутствии ионов цинка и кальция в различных средах. Вестник Российского государственного медицинского университета. 2016; 1: 73–8. [Kharlamov V.G., Kulakov V.N., Lipengol’ts A.A., Shimanovskii N.L. Stability of gadolinium-containing magnetic resonance contrast agents in the presence of zinc and calcium ions in various media. Bulletin of Russian State Medical University. 2016; 1: 73–8 (in Russ.).]Панов В.О., Шимановский Н.Л. Диагностическая эффективность и безопасность макроциклических гадолинийсодержащих магнитно-резонансных контрастных средств. Вестник рентгенологии и радиологии. 2017; 98(3): 159–66. [Panov V.O., Shimanovskiy N.L. The diagnostic efficacy and safety of macrocyclic gadolinium-containing magnetic resonance contrast agents. Vestnik Rentgenologii i Radiologii (Russian Journal of Radiology). 2017; 98(3): 159–66 (inRuss.).]Панов В.О., Шимановский Н.Л. Диагностическая эффективность и безопасность макроциклических гадолинийсодержащих магнитно-резонансных контрастных средств. Вестник рентгенологии и радиологии. 2017; 98(3): 159–66. [Panov V.O., Shimanovskiy N.L. The diagnostic efficacy and safety of macrocyclic gadolinium-containing magnetic resonance contrast agents. Vestnik Rentgenologii i Radiologii (Russian Journal of Radiology). 2017; 98(3): 159–66 (inRuss.).]

The authors declare that there are no conflicts of interest present.